UNIVERSIDAD DEL MAGDALENA FACULTAD DE CIENCIAS BÁSICAS PROGRAMA DE BIOLOGÍA DESCRIPCIÓN DE RENACUAJOS DE DOS ESPECIES DE ATELOPUS (ANURA: BUFONIDAE) ENDEMICAS DE LA SIERRA NEVADA DE SANTA MARTA, COLOMBIA. JOSÉ LUIS PÉREZ GONZALEZ Trabajo de grado presentado como requisito para optar el título de Biólogo Director LUIS ALBERTO RUEDA SOLANO M.Sc Asesor FERNANDO VARGAS SALINAS Ph.D. GRUPO DE INVESTIGACION EN BIODIVERISDAD Y ECOLOGIA APLICADA (GIBEA) SANTA MARTA D.T.C.H 2017 A Dios, por permitirme alcanzar mis metas propuestas; A mi mamá y mi abuela, Delcy González Ortega e Isabel Alicia Ortega de González, quienes con esmero y dedicación lograron brindarme la oportunidad de estudiar. AGRADECIMIENTOS A Dios por permitirme culminar el pregrado de manera exitosa, por concederme terminar esta investigación y por ser mí guía, dándome fuerza para superar cada obstáculo que se presentaron durante la carrera. A Luis Alberto Rueda Solano por el apoyo en la realización de esta idea, por su esfuerzo y dedicación. También por brindarme sus conocimientos y orientaciones, asimismo por su paciencia y motivación en la materialización de este proyecto de grado. Al profesor Fernando Vargas Salinas, por toda su colaboración y asesoría en este trabajo. A María Camila Bastos, por su ayuda en los análisis estadísticos y en la organización de gráficas A Lizeth Jiménez, Lilia Mejía y José Ángel Rincón por la ayuda en laboratorio y a los demás estudiantes del grupo de Herpetología de la Universidad del Magdalena, que a través de los muestreos nos brindaron su valiosa ayuda en el campo. Al Programa de Liderazgo para la Conservación por el apoyo financiero al Proyecto Atelopus Colombia. A los administradores de Parques Nacionales Naturales de Colombia territorial Caribe por su apoyo logístico en nuestras expediciones A la Universidad del Magdalena por brindarme sus instalaciones y equipos. Al grupo de investigación en Biodiversidad y Ecología Aplicada (GIBEA), por sus avales para diferentes actividades investigativas y por permitir usar sus equipos durante esta investigación. Y a todas aquellas personas que de una u otra manera estuvieron ahí con sus consejos y aportes. A TODOS MUCHAS GRACIAS. Mayo/2017. CONTENIDO RESUMEN ........................................................................................................................................... 7 ABSTRACT ......................................................................................................................................... 8 INTRODUCCIÓN................................................................................................................................. 9 OBJETIVOS ...................................................................................................................................... 11 OBJETIVO GENERAL ...................................................................................................................... 11 OBJETIVOS ESPECÍFICOS ............................................................................................................. 11 HIPOTESIS ....................................................................................................................................... 11 METODOLOGÍA ................................................................................................................................ 12 Área de estudio .............................................................................................................................. 12 Fase de campo y laboratorio ......................................................................................................... 14 Análisis de datos ............................................................................................................................ 14 RESULTADOS .................................................................................................................................. 15 Descripción del renacuajo de Atelopus nahumae ......................................................................... 15 Descripción del renacuajo de Atelopus laetissimus ...................................................................... 17 Comparaciones de renacuajos ...................................................................................................... 18 Preferencia de microhábitat ........................................................................................................... 21 DISCUSIÓN ....................................................................................................................................... 22 CONCLUSIONES .............................................................................................................................. 25 BIBLIOGRAFÍA.................................................................................................................................. 26 ANEXOS ............................................................................................................................................ 30 Lista de figuras Figura 1 Mapa de las localidades de muestreo en la Sierra Nevada de Santa Marta ..................... 13 Figura 2.Sitios de muestreo. A) Páramo de Cebolleta, B) Quebrada Pascuales, San Pedro de la Sierra, C) Quebrada San Lorenzo, D) Casca rio Gaira..................................................................... 13 Figura 3. Renacuajo de Atelopus nahumae en estadio de desarrollo 35 sensu Gosner (Dibujo basado en la muestra (CBUMAG: ANF: 00962). A) Vista lateral, B) Dorsal y (C) Ventral. Escala 5mm. Dibujados por F. Vargas-Salinas. ........................................................................................... 16 Figura 4. Renacuajo de Atelopus laetissimus en estadio de desarrollo 35 sensu Gosner (Dibujo basado en la muestra (CBUMAG: ANF: 00964). A) Vista lateral, B) Dorsal y (C) Ventral. Escala 5mm. Dibujados por F. Vargas-Salinas. ........................................................................................... 18 Figura 5. Renacuajos, juveniles y adultos de las especies de Atelopus. (A, B, C) A. carrikeri; (D, E, F) A. laetissimus; (G, H, I) A. nahumae. ........................................................................................... 20 Figura 6.Medidas de los renacuajos de A. carrikeri, A. laetissimus y A. nahumae. (A), Longitud total (LT), (B), Longitud del cuerpo (BL), (C), Longitud de la cola (TAL) contra estadios de desarrollo. (D), Proporción cola-cuerpo de los renacuajos. ................................................................................ 20 Figura 7. (A), Análisis discriminante con las medidas morfométricas de los renacuajos de A. carrikeri, A. laetissimus y A. nahumae desde el estadio de desarrollo 25 al 45 sensu Gosner. (B), Análisis discriminante de las tres especies de Atelopus partiendo del estadio de desarrollo 29 al 45 sensu Gosner. ................................................................................................................................... 21 Figura 8. Regresión logística que muestra la relación entre la profundidad del agua y la probabilidad de presencia de renacuajos de Atelopus nahumae en la Cascada del río Gaira, Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. .................................................... ¡Error! Marcador no definido. Anexos Anexo 1. Medidas (mm) de 60 renacuajos de Atelopus carrikeri, 99 de Atelopus laetissimus y 85 de Atelopus nahumae en diferentes etapas de desarrollo sensu Gosner (1960). La media y las desviaciones estándar se dan por encima de los rangos. N - tamaño de la muestra; BL - Longitud del cuerpo; TAL longitud de la cola; TL - longitud total; IND - distancia entre las narinas; IOD - distancia interorbital; MTH - altura máxima de la cola; TMH - Altura máxima de la musculatura de la cola; TMW –Anchura de la cola. Anexo 2. Resumen de las variables de microhábitats para los renacuajos de Atelopus nahumae en arroyos de la serranía San Lorenzo, Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. Tamaño muestral N = 50 en todos los casos; SD - desviación estándar; CV - coeficiente de variación. RESUMEN Se describen los renacuajos de Atelopus nahumae y Atelopus laetissimus, dos ranas arlequines endémicas de la Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. Además de la descripción se compararon los renacuajos de estas especies entre sí y con los de Atelopus carrikeri, y se evaluó la preferencia de microhábitats de los renacuajos. Se describen los renacuajos en base al estadio 35 sensu Gosner, se tomaron y se midieron diferentes variables morfológicas. Para el análisis de microhábitats se tuvo en cuenta la temperatura, oxígeno disuelto y profundidad del agua en las quebradas. Se encontró que los renacuajos de estas especies son gastromizóforo y similares morfológicamente a los demás del género. Atelopus nahumae, A. laetissimus y A. carrikeri se diferencian morfométricamente, las variables que más discrimina la longitud total y el ancho de la cola, también se distinguen en los patrones de coloración que al parecer podría ser un rasgo conservado que se mantiene a lo largo de los estadios de cada especie. Por último, la probabilidad de encontrar renacuajos de A. nahumae depende la profundidad de la quebrada. Palabras claves: Renacuajos, Atelopus, morfología, microhábitats, Sierra Nevada de Santa Marta ABSTRACT The tadpoles of Atelopus nahumae and Atelopus laetissimus are described as two harlequin frogs endemic to the Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. In addition to the description the tadpoles of these species were compared with those of Atelopus carrikeri and finally the preferences of microhabitats of the tadpoles were evaluated. The tadpoles are described based on the stage 35 sensu Gosner, different morphological variables were taken and measured. For the analysis of microhabitats, the temperature, dissolved oxygen and water depth in the ravines were taken. It was found that the tadpoles of these species are gastromyzoforos and morphologically similar to the others of the genus. Atelopus nahumae, A. laetissimus and A. carrikeri differ morphometrically being the variable that most discriminates the total length and the width of the tail; also they are distinguished in the coloration patterns that apparently could be a conserved trait that is maintained throughout the stages of each species. Finally the probability of finding A. nahumae tadpoles depends on the depth of the waterfall. Key words: Tadpoles, Atelopus, morphology, Microhabitats, Sierra Nevada de Santa Marta INTRODUCCIÓN Las ranas arlequines del género Atelopus (Bufonidae) contienen 97 especies polimórficas, aposemáticas o cripticas (Frost, 2016, La Marca et al., 2005). Se encuentran distribuidas a lo largo del neotrópico, desde Costa Rica hasta la cuenca del Amazonas y las Guayanas en Suramérica (Gawor et al., 2012, Lötters, 1996). Los adultos y juveniles habitan bosques húmedos o páramos, perchan en la vegetación aledaña a los arroyos donde se reproducen, depositando sus huevos en arroyos corrientosos y sus renacuajos se desarrollan adheridos a las rocas hasta alcanzar la metamorfosis (Starrett, 1967, Lötters, 1996, Karraker et al., 2006, Crump, 2009). Para el género han sido descritos los renacuajos de 19 especies (Starrett, 1967, Duellman y Lynch, 1969, Mebs D. 1980, Lescure, 1981, Gray y Cannatella, 1985, Lynch, 1986, Gascon, 1989, Coloma y Lötters, 1996, Lavilla et al., 1997, Lindquist y Hetherington, 1998, Coloma et al., 2000, Lötters, 2001, Coloma, 2002, Boistel et al., 2005, Acosta-Galvis et al., 2006, Rueda-Solano et al., 2015). A partir de estas descripciones, se han establecido las características generales de la morfología externa de los renacuajos de Atelopus, los cuales son gastromizoforos; poseen un velo abdominal conspicuo; un disco oral grande con formula dentaria 2/3; suelen ser reófilos y se encuentran en sustratos libres o adheridos a las rocas (Starrett, 1967, Altig y Johnston, 1989, Gascon, 1989, Lötters, 1996). Aunque Colombia posee el mayor número de ranas arlequines con 46 especies, solo se han descrito los renacuajos de tres especies, Atelopus subornatus (Lynch, 1986); A. mittermeieri (Acosta-Galvis et al., 2006) y A. carrikeri (Rueda-Solano et al., 2015). Sumado a la descripción de los renacuajos de A. spumarius y A. ignescens presentes también en el territorio colombiano (Duellman y Lynch, 1969). Sin embargo, éstas fueron basadas en poblaciones de Ecuador (Coloma et al., 2000, Lötters et al., 2002), como consecuencia, tenemos poca información de las peculiaridades de los renacuajos de cada especie, existiendo posiblemente una diversidad de caracteres morfológicos aún desconocida. Atelopus nahumae, A. laetissimus (Ruiz-Carranza et al., 1994) y A. carrikeri (Ruthven, 1916) son ranas arlequines endémicas de la Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. Estas especies al igual que otras ranas arlequines se encuentran en peligro, debido a la destrucción de su hábitat, el hongo Batrachochytrium dendrobatidis (Bd) y al cambio climático (La Marca et al., 2005, Stuart et al., 2008, Lötters, 2009). A. nahumae y A. laetissimus habitan en bosques andinos y subandinos entre los 1500-2800 m de altitud, suelen encontrarse cerca de las quebradas, perchados en la vegetación riparia o sobre la hojarasca (Ruiz-Carranza et al., 1994, Carvajalino-Fernández et al., 2008). A. carrikeri habita las quebradas de los páramos por encima de los 2900 m de altitud (Rueda-Solano, 2012). El renacuajo de esta especie se caracteriza por una morfología y patrón de coloración similar a otros renacuajos de ecosistemas de alta montaña, sin embargo, difiere respecto a su mayor tamaño corporal. Además, existe mayor probabilidad de encontrarlos en las quebradas con sustratos libres de algas (Rueda-Solano et al., 2015). Los renacuajos de Atelopus nahumae y A. laetissimus, son detallados someramente por Ruiz-Carranza et al., (1994), sin embargo, no constituye una descripción formal. Igualmente son pocos los estudios donde se complementa la descripción de los renacuajos con el análisis de la estructura y preferencia de los microhábitats donde ocurren (Coloma y Lötters, 1996, Boistel et al., 2005, Rueda-Solano et al., 2015). Para los renacuajos de Atelopus carrikeri se analizaron parámetros bióticos y abióticos de las quebradas de páramo, tales como temperatura, oxígeno disuelto, profundidad, porcentaje de sustrato libre y la cobertura algar del lecho de las quebradas (Rueda-Solano et al., 2015). Para los renacuajos de A. balios se especificaron parámetros físico-químicos del agua como, temperatura, dureza total, dureza de carbonato, pH y contenido de O2, Fe, NH4, NO2, NO3, PO4 (Coloma y Lötters, 1996). Para A. franciscus se detalla la ecología de los renacuajos aplicando variables como la profundidad, temperatura y velocidad de la corriente (Boistel et al., 2005). No obstante, la información sobre los hábitats y microhábitats de los renacuajos de Atelopus sigue siendo escasa, debido a que en las descripciones de los renacuajos solo se refieren a detalles generales del sitio de recolección. OBJETIVOS OBJETIVO GENERAL Describir la morfología externa de los renacuajos de Atelopus laetissimus y Atelopus nahumae para la sierra nevada de Santa Marta, Colombia. OBJETIVOS ESPECÍFICOS  Comparar morfométricamente los renacuajos de Atelopus laetissimus y Atelopus nahumae con los renacuajos de Atelopus carrikeri.  Evaluar la preferencia de microhábitats de los renacuajos de Atelopus laetissimus y Atelopus nahumae en diferentes quebradas en la sierra nevada de Santa Marta.  HIPOTESIS  La morfología de los renacuajos de las especies que se desarrollan en el mismo ambiente de quebradas de bosque montano como Atelopus laetissimus y Atelopus nahumae tendrán mayor similitud. METODOLOGÍA Área de estudio Se eligieron cuatro quebradas de muestreo a diferentes altitudes en la Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM), en el norte de Colombia (¡Error! No se encuentra el origen de la referencia.).La población de estudio de Atelopus carrikeri, se encuentra restringida a 4 quebradas y a sus afluentes, en un rango de altitudinal entre 3000 y 4000 m, en el páramo de la serranía de Cebolletas en la vertiente occidental de la SNSM (10 ° 54' 03" N, 73 ° 55' 05" W) (Figura 2A). El hábitat a 3500 m de altitud, se compone principalmente de pequeños arbustos y pastizales, con temperatura ambiental media de 13,8 °C y humedad relativa promedio de 80,8 %, (Rueda-Solano et al., 2016). Dos poblaciones de Atelopus laetissimus fueron incluidas en este estudio, una localizada en la Quebrada Pascual, San Pedro de la Sierra, municipio de Ciénaga en la Serranía de Cebolletas en la vertiente occidental de la SNSM (10°54'3.70" N, 73°55'4.50" W) (Figura 2B). Otra localizada en la quebrada San Lorenzo, Estación Experimental San Lorenzo, Serranía de San Lorenzo, vertiente noroccidental de la SNSM (11° 06’ 54.96’’, 74° 03’ 03.46” W) (Figura 2C). Ambas poblaciones se localizan entre 2100 m y 2200 m de altitud, separadas por una distancia de 30 Km aproximadamente. El sector de la serranía de San Lorenzo presenta un régimen de lluvias bimodal entre los meses de abril-junio y agosto-noviembre y las épocas secas entre diciembre-marzo y junio-agosto. La precipitación media anual es de 3000 mm, con temperatura media anual de 12.8 °C y humedad relativa entre 73-98% (Tamaris-Turizo et al., 2007; Carvajalino-Fernández et al., 2008). Por último, la población en estudio de A. nahumae se encuentra en la cabecera del rio Gaira, Cuchilla de la Serranía de San Lorenzo, SNSM (11° 10' 2.0" N, 74° 10' 41.5" W) (Figura 2D) a una altitud de 1560 m. El hábitat de Atelopus nahumae es similar al de A. laetissimus en cuanto a la estructura de la vegetación y el régimen de lluvias (Rueda-Solano et al., 2016). La zona tiene una precipitación media anual de 2246 mm (Tamaris-Turizo et al., 2007), con temperatura media de 17,35 °C con una mínima de 14,5 °C y una máxima de 21,5 °C y humedad relativa entre 77-98 % (Rueda-Solano et al., 2016). Figura 1. Mapa de las localidades de muestreo en la Sierra Nevada de Santa Marta. Páramo de Cebolleta en la serranía de Cebolletas a 3500 m (O) localidad A. carrikeri; Quebrada Pascuales en la vereda el Bosque, corregimiento de San Pedro de la Sierra y Quebrada San Lorenzo en la serranía de San Lorenzo (D) ambas localidades a 2200 m localidad A. laetissimus (∆); Cascada del rio Gaira, vereda Bellavista a 1560 m localidad A. nahumae (X). Figura 2.Sitios de muestreo. A) Páramo de Cebolleta, B) Quebrada Pascuales, San Pedro de la Sierra, C) Quebrada San Lorenzo, D) Cascada río Gaira. Fase de campo y laboratorio Se realizaron cuatro salidas de campo de tres días cada una. La colecta manual de los renacuajos de A. nahumae y A. laetissimus se realizó entre abril y junio de 2015 y junio de 2016, mientras que los renacuajos de A. carrikeri fueron colectados en marzo de 2016. La descripción se realizó con renacuajos en estadio de desarrollo 35 ) de A. laetissimus (CBUMAG: ANF: 00964) (Figura 3A, B, C) y de A. nahumae (CBUMAG: ANF: 00962) (Figura 4. A, B, C). Los renacuajos se fijaron en formol al 10% y se depositaron en la colección herpetológica de la Universidad del Magdalena, Santa Marta – Colombia; bajo los números de catálogo para el lote de renacuajos A. laetissimus de la población de San Lorenzo (CBUMAG: ANF: 00963), para la población de San Pedro de la Sierra (CBUMAG: ANF: 00971), para el lote de renacuajos de A. nahumae (CBUMAG: ANF: 00961) y para el lote de renacuajos de A. carrikeri (CBUMAG: ANF: 00892). En las localidades muestreadas se encontraron individuos juveniles (Fig.3B, E, H) y adultos (Fig.3C, F, I) lo cual permitió que la identificación de los renacuajos coincidiera con la especie correspondiente. La determinación de las características de los renacuajos se basó en la terminología de McDiarmid y Altig (1999) y Mijares-Urrutia (1998) y las etapas de desarrollo se clasificaron según Gosner (1960). Para la descripción de las medidas morfométricas se siguió la metodología de Rueda-Solano et al. (2015), se tomó la longitud total (TL); Longitud del cuerpo (LB); Longitud de la cola (TAL); Distancia entre las narinas (IND); Distancia interorbital (IOD); Altura máxima de la cola (MTH); Altura máxima de la musculatura de la cola (TMH); y Anchura de la cola (TMW). Para hacer estas mediciones se tomaron fotografías con una cámara Sony (DSC-H400) y un estereoscopio (Nikon H550S) con Axioncam (ERc 5s) mediante el software Zeiis. Para caracterizar de los microhábitats utilizados por los renacuajos de A. laetissimus y A. nahumae se siguió la metodología de Rueda-Solano et al., (2015). Se tomaron cuatro quebradas separadas por una distancia mínima de 300 m y en cada una se establecieron transectos de 50 m de largo por 2 m de ancho (Rueda-Solano et al., 2015). Estos transectos fueron divididos en 100 cuadrantes de un metro cuadrado (m2) y se muestrearon sistemáticamente 50 dejando siempre uno sin muestrear. En cada metro cuadrado seleccionado se determinó la presencia/ausencia de renacuajos, además se tomaron variables como profundidad, O2 disuelto (mg/l), y temperatura del agua, estos dos últimos con un multiparámetro - 3420 set G WTM 2FD46G. Análisis de datos Las medidas de cada fotografía se realizaron con Image-J software (Scheneider et al., 2012). Luego se compararon estas medidas entre los lotes de renacuajos de A. laetissimus, A. nahumae y A. carrikeri. Con el fin de identificar cuales variables morfométricas con mayor ponderación en los renacuajos de las tres especies. Se realizaron dos análisis discriminantes, el primero incluyo todos los renacuajos recolectados y en el segundo, se realizó a partir el estadio 29 sensu Gosner, excluyendo los renacuajos en estadio 25 al 28 debido a que sus estructuras larvarias son poco diferenciadas. Las variables morfométricas fueron estandarizadas dividiéndolas por la longitud total (TL). Para identificar si había diferencias significativas entre la talla de la metamorfosis de los renacuajos (estadio Gosner 46) de las tres especies, se realizó un análisis de varianza (ANOVA). Por último, para evaluar las preferencias de microhábitats, se realizó una regresión logística (Rueda-Solano et al. 2015) con la profundidad, O2 disuelto (mg/l) y temperatura del agua de la quebrada, determinando el poder predictivo de estas variables sobre la presencia de renacuajos de Atelopus nahumae y A. laetissimus. Todos los análisis se realizaron con el software estadístico IBM SPSS Statistics Versión 23. RESULTADOS Se recolectaron 135 renacuajos de Atelopus nahumae representados en 17 estadios (sensu Gosner 1960); 103 renacuajos de Atelopus laetissimus y 60 renacuajos de Atelopus carrikeri, ambas especies representadas con 12 estadios (sensu Gosner 1960) (Anexo 1). Descripción del renacuajo de Atelopus nahumae Longitud total (TL) 15.2 mm, Longitud corporal (BL) 6.2mm. Cuerpo alargado y ovalado en vista dorsal y deprimido en vista lateral; hocico ampliamente redondeado en vista dorsal y redondeado en perfil; elementos condrocraneales no detectables; ojos situados dorsalmente y dirigidos dorsolateralmente; distancia interorbital 1.2mm (tomada de los bordes medios de las córneas); pequeñas narinas semicirculares con un margen plano y no protuberante y dirigidas dorsolateralmente, ubicadas en el medio de la distancia entre los ojos a la punta del hocico. Distancia entre narinas 1.0 mm. Espiráculo único con 1/3 de la longitud total libre, sinistral, y visible en vista dorsal; en posición dorsoventral, con el espiráculo abierto en dirección posterolateral, que se origina en el punto medio del cuerpo, diámetro de la abertura del espiráculo menos de 1/4 de la longitud del tubo libre. Tubo ventral medial y corto; posición anteroposterior abdominal. Musculatura caudal larga, extendiendo hasta la punta de la cola, pero sin tocar el extremo más distal de la cola. Musculatura caudal anterior robusta, estrechándose posteriormente hasta la porción media de la longitud de la cola; músculos miotómicos poco visibles en la parte media anterior de la cola, eje de la cola longitudinal y derecho. Punta de la cola redondeada. La aleta dorsal se origina en el cuerpo, cubriendo 9.5% de la parte posterior del cuerpo y es más estrecha que el músculo de la cola; la aleta ventral se origina en la cola y es más estrecha que la musculatura caudal. Punto de origen de las patas igual al tubo de ventilación. No hay pliegues dérmicos evidentes, ni las rodillas ni los talones en las piernas. Boca situada ventralmente, rodeada de labios bien desarrollados que forman un disco oral completo; labio superior con proyecciones anteriores bilaterales que forman una conspicua estructura en forma de M. Papilas marginales cortas y acuminada fila anterior de papilas marginales completas; papilas submarginales presentes. Fórmula de fila de dientes labiales 2/3, filas de dientes anteriores y posteriores iguales en longitud. Queratostoma anterior parcialmente queratinizado en su sección distal; La envoltura del queratostoma superior en forma de arco, la vaina del queratostoma inferior en forma de V. Disco ventral suctorial que se extiende del labio inferior a la mitad del cuerpo con un diámetro de (4.6 mm), formando un disco redondo completo sin las papilas, y la extensión del velo que bordea disco ventral suctorial poco extendido o corto. Figura 3. Renacuajo de Atelopus nahumae en estadio de desarrollo 35 sensu Gosner (Dibujo basado en la muestra (CBUMAG: ANF: 00962). A) Vista lateral, B) Dorsal y (C) Ventral. Escala 5mm. Dibujados por F. Vargas-Salinas. Coloración en vida: Los renacuajos de A. nahumae en vida (Figura 5G) son negros con manchas blancas dispersas y puntos azul metálico en vista dorsal; en vista ventral el disco bucal y el disco suctorial ventral son cremas y en la parte abdominal con puntos dorados o amarillos. Estos datos fueron obtenidos a través de notas de campo y fotografías. Coloración en preservativo (Formaldehido 10%): En conservante, los renacuajos en vista dorsal son uniformemente marrones y con manchas de color crema, el disco oral y el disco suctorial color crema al igual que la musculatura caudal. Las mediciones de los renacuajos están representadas en el anexo 1. Descripción del renacuajo de Atelopus laetissimus Longitud total (TL) 24.5 mm, Longitud corporal (BL) 8.9 mm. Cuerpo ovoide alargado en vista dorsal y deprimido en vista lateral; hocico ampliamente redondeado en vista dorsal y redondeado en perfil, elementos condrocraneales no detectables; ojos ubicados dorsalmente, distancia interorbital 2.4 mm (tomada de los bordes medianos de las córneas); pequeñas narinas semicirculares con un margen plano no protuberante y dirigido dorsolateralmente, a una distancia similar entre los ojos la punta del hocico. Distancia entre narinas 2.0 mm. Espiraculo único con 1/2 de la longitud total libre, sinistral, se origina en el punto medio del cuerpo, poco visible en vista dorsal y ventral; abertura del espiráculo con dirección posterolateral, diámetro de la apertura del espiráculo menos de 1/2de la longitud del tubo libre. Tubo ventral mediolineal y corto; posición anteroposterior abdominal, musculatura caudal larga como la aleta, punta de la cola redondeada, musculatura caudal anterior robusta, estrechamiento posterior a la porción de longitud media de la cola; músculos miotómicos visibles a lo largo de la cola, eje de la cola longitudinal y recto. La aleta dorsal se origina en la cola y es más estrecha que el músculo de la cola; la aleta ventral se origina en la cola y es más estrecha que el tejido muscular caudal (1.0 mm y 1.5 mm, respectivamente). Punto de origen de las patas en paralelo al tubo de ventilación. Boca situada ventralmente, rodeada de labios bien desarrollados que forman un disco oral completo; labio superior con proyecciones anteriores bilaterales que forman una conspicua estructura en forma de M. Papilas marginales cortas y acuminada; fila anterior de papilas marginales completas; papilas submarginales presentes. Fórmula de fila de dientes labiales 2/3, filas iguales en longitud. Queratostoma anterior fuertemente queratinizado en su sección distal; la envoltura del queratostoma superior en forma de arco, la vaina del queratostoma inferior en forma de V, ambas mandíbulas levemente acerradas. Disco ventral suctorial grande que se extiende desde el labio inferior hasta alrededor del cuerpo medio con un diámetro de (6.9 mm), formando un disco redondo completo sin papilas, y la extensión del velo que bordea el disco ventral suctorial medianamente extendido. Figura 4. Renacuajo de Atelopus laetissimus en estadio de desarrollo 35 sensu Gosner (Dibujo basado en la muestra (CBUMAG: ANF: 00964). A) Vista lateral, B) Dorsal y (C) Ventral. Escala 5mm. Dibujados por F. Vargas-Salinas. Los renacuajos de A. laetissimus en vida (Figura 5D) son negros con destellos o puntos azul metálico o dorados en vista dorsal, con un borde blancuzco alrededor del hocico; en vista ventral, el disco bucal y el disco suctorial ventral son translúcidos. Estos datos fueron obtenidos a través de notas de campo y fotografías. En solución persevante, los renacuajos en vista dorsal son uniformemente marrones con el borde del hocico de color crema; el disco bucal y el vientre del disco suctorial se mantienen translúcidos; la musculatura de la cola es crema con algunas manchas de color marrón. Los extremos dorsal y ventral son translúcidos. Las mediciones de los renacuajos están representadas en el anexo 1. Comparaciones de renacuajos Los renacuajos de A. carrikeri tienen un velo abdominal grande (25%) extendido respecto a la longitud corporal a diferencia de los renacuajos de A. laetissimus que tienen un velo abdominal moderado (12,2%) y A. nahumae (7,6%) un velo abdominal corto. A. carrikeri y A. laetissimus poseen un espiráculo poco visible en vista ventral y dorsal, por el contrario, en los renacuajos de A. nahumae, el espiráculo es marcadamente conspicuo en vista dorsal y ventral. El diámetro de la apertura del espiráculo de los renacuajos de A. carrikeri es menos de la mitad de la longitud del mismo, mientras que el diámetro en A. laetissimus es menos de 1/2 y en A. nahumae menos de 1/4 de la longitud total del espiráculo. La aleta dorsal en los renacuajos de A. carrikeri y A. laetissimus se origina en la parte anterior de la cola, después de la unión cuerpo-cola; en contraste, la aleta dorsal de los renacuajos de A. nahumae, se origina en la parte posterior del cuerpo. La coloración en vida de los renacuajos de A. carrikeri (Rueda-Solano et al., 2015), es uniformemente negra o café oscura en vista dorsal (Figura 5A); en vista ventral, son traslucidos con destellos rojizos. Los renacuajos de A. laetissimus al igual que A. carrikeri son mayormente negros puntos dorados en vista dorsal y poseen un borde blancuzco alrededor del hocico, el cual se mantiene a lo largo de su desarrollo larval. En algunos casos, también pueden tener puntos azul metálico sobre las superficies dorsales (Figura 5D) y en vista ventral son translúcidos. Los renacuajos de A. nahumae suelen ser más coloridos que sus congéneres (Figura 5G. Los renacuajos de A. carrikeri son de mayor longitud total (TL), longitud del cuerpo (BL) y longitud de la cola (TAL) ( Figura 6 A, B, C). No obstante, la proporción cola-cuerpo para las tres especies es similar ( Figura 6D). A. carrikeri y A. laetissimus poseen tallas similares en el estadio 46 de la metamorfosis (A. carrikeri =14.00 mm, ±2,32, n =7; y A. laetissimus =14.59 mm, ±0.95; n =6, F=15.852, GL= 2, P < 0.801). A diferencia de sus congéneres, A. nahumae posee menor talla promedio en el estadio 46 de la metamorfosis ( = 11.32 mm ±1.65; N =50, F=15.852, GL= 60, P < 0.001) (Fig. 4A). En el estadio 42 (sensu Gosner) las tres especies alcanzaron su talla máxima en la longitud total de su desarrollo larval, obteniendo un porcentaje de reducción en la talla promedio de metamorfosis (46 Sensu Gosner), de 42% en A. nahumae; 47% para A. laetissimus; y con un 62%. A. carrikeri presento una marcada reducción en la talla corporal de renacuajo a juvenil. Figura 5. Renacuajos, juveniles y adultos de las tres especies de Atelopus de la SNSM. A. carrikeri (A, B, C); A. laetissimus (D, E, F); A. nahumae (G, H, I). Figura 6.Medidas de los renacuajos de A. carrikeri, A. laetissimus y A. nahumae. (A), Longitud total (LT); (B), Longitud del cuerpo (BL); (C), Longitud de la cola (TAL) respecto a los estadios de desarrollo. (D), Relación cola/cuerpo de los renacuajos de las tres especies. El análisis discriminante con las medidas morfométricas de todos los estadios sensu Gosner muestran diferencias importantes en los renacuajos de las tres especies. Este análisis separo correctamente el 85.9% de los renacuajos medidos para los grupos pronosticados. La función 1 obtuvo el 92.1% de la varianza explicada, donde la longitud total (TL) fue la variable de mayor ponderación, y la función 2 explico el 7,9% siendo la variable distancia interorbital (IOD) la de mayor ponderación (Figura 7A). El análisis discriminante con los estadios 29 al 45 sensu Gosner, muestra claramente las diferencias entre los renacuajos de las tres especies, separando correctamente 99% de los renacuajos. La función principal sigue siendo representada por TL con el 93.4% de la varianza, mientras función 2 obtuvo 6.6 % de la varianza siendo la anchura de la cola (TMW) la variable con mayor ponderación (Figura 7B). Figura 7. (A), Análisis discriminante de las medidas morfométricas de los renacuajos de A. carrikeri, A. laetissimus y A. nahumae desde el estadio de desarrollo 25 al 45 sensu Gosner. (B), Análisis discriminante de las tres especies de Atelopus partiendo del estadio de desarrollo 29 al 45 sensu Gosner. Preferencia de microhábitat Los renacuajos de Atelopus laetissimus y Atelopus nahumae fueron recolectados en zonas de rio y de quebradas con corriente rápida. El modelo de regresión logística explicó entre el 50 y 78 % de la probabilidad de encontrar renacuajos de A. nahumae (Cox & Snell R2 = 0,50; Nagelkerke R2 = 0.781) (Anexo 2.). La profundidad del agua de la quebrada predice la presencia de renacuajos, a 10 cm de profundidad existe mayor probabilidad de encontrarlos, (N = 107; Wald = 5.23; p <0,022; ¡Error! No se encuentra el origen de la referencia.), aunque esta probabilidad depende de la quebrada. La temperatura del agua (N = 107, Wald = 1.65, P = 0.19) y el oxígeno disuelto (N = 107, Wald = 2.88, P = 0.090) no tuvieron poder predictivo. Los análisis con los renacuajos de A. laetissimus no se pudieron realizar por falta de datos en la época del muestreo. Figura 8. Regresión logística que muestra la relación entre la profundidad del agua y la probabilidad de presencia de renacuajos de Atelopus nahumae en la Cascada del río Gaira, Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. DISCUSIÓN Los renacuajos de Atelopus laetissimus y Atelopus nahumae morfológicamente son similares a otros renacuajos del género, se caracterizan por ser gastromizóforo con una formula dentaria 2/3 (Lötters, 1996; Altig y McDiarmid, 1999; Lötters, 2001; Acosta-Galvis et al., 2006). Conservando la fórmula dentaria a lo largo de los estadios larvales (estadio 25 – 42) en ambas especies. Los renacuajos de A. laetissimus presentan características morfológicas y patrones de coloración similares a los renacuajos del género que habitan en ecosistemas de bosque húmedo montano, como A. mittermeieri y A. subornatus, donde la aleta dorsal se origina desde la cola y tienen coloración dorsal oscura (Acosta-Galvis et al., 2006, Lynch, 1986). Además, los renacuajos de A. laetissimus presentan características de renacuajos de especies de ecosistemas paramunos como A. ignescens, A. exiguus, A. nanay y A. carrikeri (Duellman y Lynch, 1969, Coloma et al., 2000, Coloma, 2002 Rueda-Solano et al., 2015), los cuales tienen una cola larga con musculatura caudal bien desarrollada, aleta dorsal que se extiende desde la cola y un disco suctorial grande. Estos rasgos se han interpretado como adaptaciones adquiridas por los renacuajos de estas especies para mantenerse en las corrientes rápidas de las quebradas de montaña donde habitan (Lötters, 2001). Las características morfológicas y patrones de coloración en los renacuajos de A. laetissimus similares a otras especies del género, podría implicar relaciones filogenéticas cercanas. El renacuajo de A. nahumae se caracteriza por una morfología similar a sus congéneres de tierras bajas (Duellman y Lynch, 1969), con un cuerpo pequeño y cola corta (Starrett, 1967, Duellman y Lynch, 1969; Gascon, 1989; Coloma y Lötters, 1996; Lavilla et al., 1997, Boistel et al., 2005). Estas diferencias morfológicas entre renacuajos de Atelopus de baja y alta montaña se presentan posiblemente por las diferencias de velocidad de la corriente del agua en las quebradas entre las bajas y altas altitudes, la cual es menor en las tierras bajas en comparación con las de mayor altitud. En las tierras bajas y altas donde también la temperatura del agua y la precipitación del hábitat juegan un papel importante en el desarrollo de los renacuajos. Los renacuajos de A. carrikeri, A. laetissimus y A. nahumae presentan diferencias morfométricas relacionadas con la longitud total. Los renacuajos de A. nahumae en comparación con los renacuajos de A. laetissimus y A. carrikeri son los de menor longitud total y menor longitud corporal des, lo cual es característico de los renacuajos del género que habitan en ecosistemas de tierras bajas como A. varius, A. spumarius, A. certus, A. pulcher; A. balios, A. tricolor, A. flavescens, A. minutus y A. franciscus (Starrett, 1967, Duellman y Lynch, 1969, Gascon, 1989, Coloma y Lötters 1996, Lavilla et al., 1997, Boistel et al., 2005). Especies de media montaña como A. laetissimus, A. subornatus, A. pulcher, A. tricolor y A. mittermeieri tienden a tener un mayor tamaño que sus congéneres de tierras bajas, presentando cuerpo y cola mucho más grande (Lynch, 1986, Gascon, 1989, Lavilla et al., 1997, Acosta-Galvis et al., 2006). Sin embargo, los renacuajos de especies de ecosistemas paramunos como A. carrikeri (Rueda-Solano et al., 2015) presentan una mayor longitud total en comparación con especies de baja y media montaña. Estas variaciones podrían estar influenciadas por la distribución altitudinal de las especies de Atelopus y se hace marcadamente evidente en las especies endémicas de la Sierra Nevada de Santa Marta. Debido a que, dentro de especies relacionadas filogenéticamente y distribuidas en un gradiente altitudinal, suelen ser de mayor tamaño aquellas que habitan a mayor altitud (Ashton, 2002). Por otro lado, las diferencias morfológicas en TL podrían estar relacionadas con la historia de vida de cada especie, como también podría estar relacionado con la variación genética de algunos rasgos a lo largo del desarrollo larval (Lötters, 1996, Dahl et al., 2012). En contraste con lo encontrado en A. flavescens y A. franciscus las cuales difieren en tamaño y proporciones corporales (Boistel et al., 2005), las tres especies objeto de este estudio, son proporcionalmente similares con respecto al tamaño de cola y cuerpo. Esta similitud quizás se presente como un rasgo conservado dentro de una relación filogenética cercana entre ellas. La metamorfosis en A. carrikeri. A. laetissimus y A. nahumae comienza en el estadio 42 sensu Gosner, como ocurre en el renacuajo de A. flavescens (Gawor et al., 2012). Sin embargo, en A. balios la metamorfosis comienza en el estadio 42 (Coloma y Lötters, 1996). La similitud en el estadio donde empieza la metamorfosis en estas especies quizás se presente porque existe alguna analogía en las historias de vida o posiblemente tenga relación con algún carácter conservado en algunas especies del género. Esta diferencia en cuanto al estadio de metamorfosis posiblemente sea por presiones bióticas o abióticas que hacen que el desarrollo sea más rápido en los ecosistemas donde hábitat esta especie (Dahl et al., 2012). En cuanto a la talla de metamorfosis para A. laetissimus (14.5 mm) y A. carrikeri (14.0 mm) son similares a las de A. zeteki (14.0 mm) (Lindquist y Hetherington, 1998). Las diferencias en las tallas de metamorfosis entre los renacuajos de A. nahumae y los renacuajos de A. carrikeri y A. laetissimus, podría estar influenciada por presiones depredatorias, fuentes de alimentación o cambios de temperatura en el hábitat (Dahl et al., 2012). Estas características podrían estar moldeando el tamaño de los metamorfos en función de la supervivencia, como quizás sucede en los renacuajos de A. nahumae que tienen un tamaño menor en comparación con A. carrikeri y A. laetissimus. El patrón de coloración en las superficies dorsales y ventrales en A. carrikeri no es conservada ontogénicamente, a diferencia de A. laetissimus y A. nahumae que si es una característica ontogénicamente conservada en cada especie, debido a que no presenta cambios a lo largo de los estadios de desarrollo desde el 25 al 42 sensu Gosner La coloración en el dorso de los renacuajos de A. laetissimus y A. nahumae se presenta en otros renacuajos del género en ecosistemas de baja y media montaña, como A. subornatus, A. certus y A. mittermeieri (Gray y Cannatella, 1985, Duellman y Lynch, 1969, Acosta-Galvis et al., 2006). Sin embargo, los renacuajos de A. laetissimus y A. nahumae se distinguen por el patrón de coloración de las manchas y puntos dispersos sobre el dorso. No obstante, existe una similitud en la coloración negra con blanco del renacuajo de A. nahumae y las primeras etapas del desarrollo larval de A. mindoensis (Lötters, 2011). Los patrones de coloración negro o café oscuro son característicos de renacuajos de especies de ecosistemas paramunos, tales como A. peruensis, A. ignescens, A. exiguus, A. nanay y A. carrikeri, por lo que se ha hipotetizado esta coloración podría tener funciones termoregulatorias (Gray y Cannatella, 1985, Duellman y Lynch, 1969, Coloma et al., 2000, Coloma, 2002, Rueda-Solano et al., 2015). Asimismo, estos patrones de coloración se han propuesto para evaluar relaciones filogenéticas o distinguir especies (Coloma y Lötters, 1996; Coloma et al., 2000). Sin embargo, se necesita un contexto filogenético para establecer características conservadas o de evolución convergente. De las variables y parámetros evaluados para la presencia de renacuajos de A. nahumae en las quebradas, la profundidad del agua fue la variable que mejor explicó la presencia de renacuajos. Quizás esta profundidad es importante para la supervivencia de los renacuajos, sin embargo, hay quebradas que tienen la misma profundidad, sin registró de renacuajos, esto podría deberse al comportamiento reproductivo de la especie. Como se ha reportado en A. zeteki que tiene quebradas exclusivas de reproducción y ovoposición (Karraker, 2006). Además, del posible comportamiento reproductivo de A. nahumae, las épocas de lluvias y sequias posiblemente estarían relacionadas con la presencia o ausencia de renacuajos en estas quebradas, debido a que las quebradas donde no se registraron renacuajos, bajan su caudal hasta llegar algunas a secarse por completo en época seca, en contraste a otras quebradas que son permanentes. En rangos de profundidad parecidos a los de A. nahumae se han encontrado renacuajos de otras especies del género, como A. peruensis, A. subornatus, A. pulcher y A. franciscus (Gray y Cannatella, 1985, Lynch, 1986, Gascon, 1989, Boistel et al., 2005). En A. carrikeri, los renacuajos suelen encontrarse en diversas profundidades, por lo que la profundidad no determina su presencia (Rueda-Solano et al., 2015). En A. balios se analizaron diferentes parámetros químicos del agua donde la variable que mejor predice la presencia de renacuajos es el oxígeno disuelto, como también sucede en A. flavescens y A. zeteki, que necesitan concentraciones altas de oxígeno para el desarrollo y supervivencia de las larvas (Lescure, 1981, Lindquist y Hetherington, 1998, Coloma y Lötters, 1996). Sin embargo, para A. carrikeri (Rueda-Solano et al, 2015), A. laetissimus y A. nahumae el oxígeno disuelto no tiene poder predictivo para determinar la presencia de renacuajos, debido a que en las quebradas donde se encuentran la concentración de oxígeno disuelto en el agua es alta y con muy poca variación. CONCLUSIONES Los renacuajos de Atelopus carrikeri, A. laetissimus y A. nahumae presenta una morfología similar a los del género, teniendo una formula dentaria 2/3y una disco suctor bien desarrollado. Los renacuajos de A. laetissimus y A. nahumae presentan diferencias morfológicas bien marcadas a pesar de que se encuentran en hábitats similares, los renacuajos de A. nahumae tienen un espiráculo conspicuo, además la aleta caudal se origina en el cuerpo a diferencia de A. laetissimus que se origina en la cola al igual que en A. carrikeri. La variable morfométrica que permite diferenciar los renacuajos de las tres especies es la longitud total. Los renacuajos de A. carrikeri presentaron el mayor valor de esta medida a lo largo de todos los estadios y los renacuajos de A. nahumae tuvieron la menor longitud total. Los patrones de coloración en A. laetissimus y A. nahumae se conservan a lo largo de los estadios, en contraste a la coloración de A. carrikeri que varía de negro a café oscuro en sus etapas de desarrollo. En cuanto a la preferencia de microhábitats los renacuajos de A. nahumae se encuentran mayormente en quebradas con poca profundidad, lo cual podría estar relacionado con la supervivencia y el posible comportamiento reproductivo de la especie. BIBLIOGRAFÍA Ashton K.G. 2002. Do amphibians follow Bergmann's rule? canadian Journal of Zoology 80:708-716. Acosta-Galvis A.R., Rueda-Almonacid J.V., Velásquez-Álvarez Á.A., Sánchez-Pacheco S.J., Peña-Prieto J.A. 2006. Descubrimiento de una nueva especie de Atelopus (Bufonidae) para Colombia: Una luz de esperanza o el ocaso de los sapos Arlequines. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas Físicas y Naturales 30:279-290. Boistel R., Grosjean S., Lötters, S. 2005. 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Abreviaturas: N - tamaño de la muestra; BL - Longitud del cuerpo; TAL - Longitud de la cola; TL -Longitud total; IND - distancia entre las narinas; IOD - distancia interorbital; MTH - altura máxima de la cola; TMH - Altura máxima de la musculatura de la cola; TMW –Anchura de la cola. Especies Estadio N BL TAL TL IND IOD MTH TMH TMW 7.5 ± 0.8 12.0 ± 1.7 19.5 ± 2.1 1.6 ± 0.3 2.0 ± 0.3 2.5 ± 0.5 1.3 ± 0.3 1.5 ± 0.4 A. carrikeri 25 12 (6.5-8.6) (8.3-13.6) (16.2-22.0) (1.6-2.8) (1.6-2.8) (1.7-3.4) (1.0-1.8) (1.0-2.1) 8.5 ± 1.3 14.9 ± 1.4 23.4 ± 2.5 1.6 ± 0.2 1.9 ± 0.19 3.0 ± 0.6 1.7 ± 0.3 1.6 ± 0.2 26 11 (6.9-10.8) (13.0-17.5) (20.3-26.7) (1.3-1.9) (1.6-2.1) (1.8-3.9) (1.7-2.1) (1.2-1.9) 9.8 ± 1.0 17.2 ± 1.1 27.0 ± 1.4 1.8 ± 0.3 2.3 ± 0.4 3.9 ± 0.5 2.0 ± 0.2 2.0 ± 0.2 27 13 (8.3-12.0) (18.7-14.8) (24.3-29.7) (1.4-2.4) (1.9-2.9) (3.0-4.8 (1.8-2.5) (1.7-2.2) 11.0 ± 1.1 16.9 ± 2.1 28.3 ± 2.7 2.6 ± 0.3 3.0 ± 0.5 3.7 ± 0.9 1.9 ± 0.4 2.6 ± 0.2 28 5 (9.9-12.7) (13.9-19.6) (25.4-31.6) (2.2-2.9) (2.2-3.5) (2.6-4.6) (1.4-2.5) (1.9-2.7) 29 1 9.7 20.2 29.9 2.0 2.7 3.8 1.7 2.1 9.3 ± 1.1 20.0 ± 1.1 29.3 ± 0.3 1.6 ± 0.3 2.1 ± 0.1 3.2 ± 0.2 1.9 ± 0.1 1.4 ± 0.2 30 3 (8.6-10.6) (18.7-20.8) (28.9-29.5) (1.2-1.8) (2.0-2.3) (3.0-3.4) (1.7-1.9) (1.3-1.6) 33 1 11.2 19.9 31.1 2.6 3.4 4.4 4.7 2.2 34 1 12.6 23.3 35.9 2.5 3.7 5.2 3.5 2.7 13.0 ± 0.3 20.3 ± 0.8 33.3 ± 0.5 2.8 ± 0.0 3.5 ± 0.3 4.4 ± 0.7 2.9 ± 0.0 2.0 ± 0.0 35 2 (12.8-13.2) (19.8-20.9) (32.9-33.7) (2.8-2.8) (3.2-3.5) (3.9-4.9) (2.9-3.0) (2.0-2.0) 36 1 11.2 23.3 34.4 2.0 2.9 4.8 2.8 2.3 42 3 13.3 ± 1.7 24.6 ± 2.7 37.4 ± 1.7 2.0 ± 0.1 3.3 ± 0.5 4.2 ± 0.7 2.3 ± 0.4 2.5 ± 0.7 (11.4-14.6) (21.0-26.0) (35.7-39.1) (1.9-2.2) (2.8-3.6) (3.4-4.7) (1.9-2.7) (2.1-3.3) 14.0 ± 2.3 14.0 ± 2.3 46 7 (11.6-18.3) (11.6-18.3) 5.5 ± 0.8 8.8 ± 1.3 14.3 ± 2.0 0.8 ± 0.4 1.1 ± 0.4 2.0 ± 0.5 1.0 ± 0.4 1.0 ± 0.2 A. laetissimus 25 30 (3.9-6.8) (6.2-11.8) (10.8-18.3) (0.3-1.4) (0.7-2.0 (1.1-2.9 (0.5-1.9) (0.6-1.5) 6.4 ± 0.7 10.5 ± 1.4 17.0 ± 2.0 1.4 ± 0.2 1.7 ± 0.3 2.6 ± 0.4 1.7 ± 0.2 1.3 ± 0.3 26 24 (5.0-8.4) (8.0-13.5) (13.6-20.9) (1.1-2.0) (1.1-2.2) (1.8-3.5) (1.2-2.2) (0.8-2.0) 6.8 ± 0.7 10.9 ± 1.0 17.6 ± 1.4 1.6 ± 0.2 1.8 ± 0.4 2.9 ± 0.7 1.6 ± 0.3 1.5 ± 0.3 27 14 (5.7-8.2) (9.3-12.7) (15.6-20.4) (1.2-1.9) (1.1-3.0) (1.5-3.9) (1.0-2.2) (1.1-2.0) 7.2 ± 0.4 12.5 ± 0.7 19.6 ± 0.6 1.7 ± 0.2 1.7 ± 0.3 3.2 ± 0.4 1.5 ± 0.2 1.7 ± 0.2 28 7 (6.5-7.6) (11.5-13.9) (18.6-20.4) (1.5-2.0) (1.2-2.2) (2.6-3.6) (1.1-1.8) (1.4-2.0) 29 1 7.7 12.5 20.2 1.5 1.4 3.1 2.0 1.8 7.8 ± 0.3 13.5 ± 0.7 21.3 ± 1.0 1.6 ± 0.4 1.6 ± 0.5 3.0 ± 0.3 1.7 ± 0.2 1.9 ± 0.4 30 2 (7.6-8.0) (13.0-14.0) (20.6-22.0) (1.3-1.9) (1.2-1.9) (2.8-3.2) (1.7-1.9) (1.7-2.2) 8.6 ± 0.5 15.3 ± 0.4 23.9 ± 0.9 1.8 ± 0.2 1.7 ± 0.6 3.7 ± 0.3 2.4± 0.9 2.0 ± 0.2 35 3 (8.1-8.9) (14.8-15.6) (22.9-24.5) (1.7-2.0) (1.4-2.4) (3.5-4.1) (2.2-2.5) (1.7-2.1) 36 1 8.7 16.6 25.3 2.4 2.7 3.6 2.5 2.4 10.0 ± 0.0 16.7 ± 0.5 26.6 ± 0.5 2.3 ± 0.1 3.1 ± 0.4 4.4 ± 0.3 2.5 ± 0.1 2.3 ± 0.1 37 2 (10.0-10.0) (16.3-17.0) (26.3-27.0) (2.3-2.4) (2.7-3.4) (4.2-4.7) (2.4-2.5) (2.2-2.4) 9.9 ± 0.8 16.9 ± 1.6 26.8 ± 1.9 2.3 ± 0.2 3.9 ± 0.9 4.5 ± 0.5 2.7 ± 0.3 2.4 ± 0.5 41 9 (8.6-11.2) (15.2-20.8) (24.8-31.8) (1.9-2.6) (1.6-4.6) (3.9-5.5) (2.2-3.1) (1.7-3.2) 9.7 ± 1.0 18.0 ± 1.8 27.7 ± 2.5 1.8 ± 0.3 3.5 ± 0.8 4.1 ± 0.7 2.8 ± 0.4 3.1 ± 0.431 42 4 (9.0-11.2) (16.1-19.4) (25.1-30.6) (1.4-2.0) (2.4-4.0) (3.3-4.7) (2.5-3.4) (2.6-3.5) 14.6 ± 1.0 14.6 ± 1.0 46 6 (13.2-15.5) (13.2-15.5) A. nah umae 4.2 ± 0.4 7.6 ± 0.3 11.8 ± 0.6 0.9 ± 0.2 0.8 ± 0.1 1.7 ± 0.3 1.1 ± 0.1 0.9 ± 0.1 26 7 (3.6-4.8) (7.3-7.9) (11.2-12.7) (0.7-1.2) (0.7-0.8) (1.3-2.0) (1.0-1.2) (0.8-1.0) 4.3 ± 0.1 7.5 ± 0.4 11.8 ± 0.3 0.8 ± 0.1 0.8 ± 0.0 1.8 ± 0.2 1.1 ± 0.0 1.0 ± 0.1 27 4 (0.7 ± (4.1-4.4) (6.9-7.8) (11.2-12.0) 0.9) (0.7 ± 0.8) (1.6 ± 2.0) (1.1-1.1) (0.9-1.0) 4.3 ± 0.4 7.9 ± 0.7 12.2 ± 1.1 0.8 ± 0.0 0.8 ± 0.0 1.9 ± 0.4 1.2 ± 0.1 0.9 ± 0.1 28 3 (3.8-4.6) (7.1-8.6) (11.0-13.2) (0.7-0.8 (0.7-0.8) (1.6-2.3) (1.1-1.3) (0.9-1.0) 5.0 ± 0.4 8.3 ± 0.2 13.3 ± 0.5 0.9 ± 0.1 0.9 ± 0.0 2.0 ± 0.2 1.2 ± 0.2 1.0 ± 0.1 29 5 (4.5-5.5) (8.0-8.4) (12.6-14.0) (0.8-1.0) (0.9-0.9) (1.7-2.1) (1.0-1.4) (0.9-1.2) 1.326 ± 30 8 5.2 ± 0.2 8.4 ± 0.3 13.7 ± 0.5 0.9 ± 0.1 0.9 ± 0.1 2.3 ± 0.2 0.2 1.1 ± 0.1 (4.9-5.4) (8.0-8.9) (12.9-14.1) (0.8-1.0) (0.8-1.1) (1.9-2.5) (1.0-1.6) (1.0-1.2) 5.2 ± 0.3 8.8 ± 0.4 14.0 ± 0.6 0.9 ± 0.0 1.0 ± 0.0 2.3 ± 0.1 1.4 ± 0.1 1.2 ± 0.1 31 6 (4.9-5.6) (8.3-9.3) (13.5-14.9) (0.7-1.0) (0.8-1.0) (2.2-2.4) (1.3-1.5) (1.1-1.4) 5.1 ± 0.2 8.9 ± 0.4 14.0 ±0.2 0.9 ± 0.0 1.0 ± 0.2 2.2 ± 0.1 1.3 ± 0.1 1.1 ± 0.0 32 2 (4.9-5.2) (8.6-9.2) (13.8-14.2) (0.9-1.0) (0.9-1.1) (2.1-2.3) (1.3-1.4) (1.1-1.1) 5.2 ± 0.3 9.2 ± 0.8 14.3 ± 1.0 0.9 ± 0.1 1.0 ± 0.1 2.4 ± 0.2 1.2 ± 0.2 1.1 ± 0.1 33 5 (4.9-5.7) (8.2-9.9) (13.1-15.6) (0.9-1.0) (0.9-1.2) (2.1-2.6) (1.0-1.4) (0.9-1.2) 5.8 ± 0.6 9.3 ± 0.7 15.1 ± 1.2 1.0 ± 0.1 1.1 ± 0.1 2.6 ± 0.3 1.5 ± 0.2 1.8 ± 0.1 34 13 (4.9-6.6) (8.4-10.4) (13.4-16.9) (0.9-1.3) (0.9-1.3) (2.1-3.0) (1.3-1.9) (1.0-1.5) 5.6 ± 0.4 9.8 ± 0.5 14.9 ± 0.8 1.1 ± 0.1 1.1 ± 0.2 2.6 ± 0.2 1.6 ± 0.2 1.2 ± 0.1 35 14 (5.0-6.4) (8.5-10.3) (13.5-16.3) (1.0-1.2) (0.9-1.7) (2.4-2.9) (1.3-2.0) (1.0-1.4) 36 11 5.8 ± 0.6 10.2 ± 0.6 16.0 ± 0.6 1.1± 0.2 1.2 ± 0.3 2.7 ± 0.3 1.7 ± 0.2 1.2 ± 0.2 (4.8-6.9) (9.3-11.4) (14.6-17.6) (0.8-1.4) (0.9-1.8) (2.2-3.2) (1.2-2.0) (0.9-1.6) 5.9 ± 0.2 10.5 ± 0.7 16.3 ± 0.5 1.1 ± 0.0 1.5 ± 0.3 2.8 ± 0.2 1.5 ± 0.0 1.2 ± 0.1 37 2 (5.7-6.0) (10.0-16.7) (16.0-16.7) (1.1-1.1) (1.2-1.7) (2.7-3.0) (1.5-1.6) (1.1-1.3) 39 1 5.5 10.7 16.3 1.2 1.2 2.4 1.3 1.0 7.6 ± 0.2 12.0 ± 0.1 19.5 ± 0.1 1.3 ± 0.1 2.5 ± 0.1 2.5 ± 0.1 1.9 ± 0.3 2.0 ± 0.4 42 2 (7.5-7.7) (12.0-12.0) (19.5-19.6) (1.2-1.4) (2.4-2.5) (2.4-2.5) (1.7-2.2) (1.8-2.3) 43 1 7.4 4.4 11.7 0.9 2.1 0.9 45 1 7.9 1.8 9.6 1.2 2.6 11.3 ± 1.7 11.3 ± 1.7 46 50 (8.2-15.9) (8.2-15.9) Anexo 2. Resumen de las variables de microhábitats para los renacuajos de Atelopus nahumae en arroyos de la serranía San Lorenzo, Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. Tamaño muestral N = 50 en todos los casos; SD - desviación estándar; CV - coeficiente de variación Localidad Variable Promedio SD CV Rango San Lorenzo * temperatura del agua (°C) 13,8 0,0 0,0 13,7 - 13,8 2200 msnm O2 disuelto (mg/l) 8,1 0,1 0,0 7,9 - 8,2 Profundidad del agua (cm) 17,6 9,2 0,5 3,9 - 37,3 Betoma1 14,8 0,3 0,0 14,5 - 15,3 2100 msnm 7,3 0,4 0,0 6,6 - 7,7 4,6 1,2 0,3 2,5 - 6,4 Betoma2 14,3 0,1 0,0 14,2 - 14,5 2100 msnm 8,0 0,1 0,0 7,2 - 8,0 4,8 1,0 0,2 2,5 - 7,6 Cascada Rio Gaira * 16,8 0,2 0,0 16,4 - 17,5 1560 msnm 8,2 0,1 0,0 8,1 - 8,4 14,1 6,8 0,5 5,9 - 30,5